Inaugurato sotto il regime fascista nel 1935, ospitava gli scafi delle due navi romane che l'imperatore Caligola (alcuni sostengono fosse invece Claudio), fece costruire sul lago per celebrarvi feste in onore di Diana Nemorense. Si trattava di due grosse navi ricche di lussuose decorazioni, in seguito affondate. Dal 1928 al 1931, il lago fu parzialmente prosciugato, utilizzando la galleria dell'Emissario per far defluire l'acqua, e le navi furono cosìa tirate in secco., Essi risultarono molto ben conservati e furono sistemati nel museo. Il 31 maggio 1944, ormai alla fine della II Guerra Mondiale, il museo fu dato alle fiamme da soldati tedeschi in ritirata e le navi, unici reperti della tecnica navale romana, andarono distrutti.
Il Museo conserva tutt’ora importante documentazione e pezzi archeologici riguardanti la tecnica navale romana. Nel 2001 è stato ampliato con una sezione riguardante reperti preistorici, insieme a materiale proveniente da santuari e necropoli della zona.
